The effects of climate change on reproduction and recruitment success of the acorn barnacle Semibalanus balanoides at its southermost European distribution limit (Galicia, Spain)

Abstract

The effects of climate change on terrestrial and marine ecosystems worldwide are already visible in the form of changes in species distribution and phenology. The intertidal zone is a model system for examining the effects of climate change both because of the rapidity of its response, and because the rich historical record. An intertidal rocky shore organism widely used for parameterization of mechanistic species distribution surveys is the acorn barnacle Semibalanus balanoides (Crustacea, Cirripedia). S. balanoides provides an excellent study organism for being a common, widely-distributed member of boreo-artic communities whose populations are easily manipulated in the field and for which there is a wide literature on historical distributions and physiology. S. balanoides is an obligate cross- fertilizing hermaphrodite. Copulation takes place from November to early December. After copulation the penis degenerates and grows again during summer ready for the following November. Penis and gonad development in the population is highly synchronous, and probably controlled by light and temperature. Fertilized embryos are incubated over winter and nauplii larvae are released from the barnacle in March. Settlement and subsequent recruitment is highly variable at different spatial scales and between years. Since the southernmost European distribution limit of S. balanoides is set in Galicia, there is a particular interest in understanding the mechanisms that govern its distribution in the area and the effect that climate change can produce on their populations, as a model to understand the effect of global change on population dynamics of intertidal communities. The overall aims of this PhD dissertation is to determine the effects of climate change on Semibalanus balanoides, as a model organism of rocky intertidal communities, and their biogeographic boundaries in the northwest of the Iberian Peninsula, as well as to investigate the mechanisms governing its response to climate, in order to forecast effects of climate change on rocky shore organisms. Temperature-dependent variations in reproduction has been shown to cause year to year fluctuations on geographic limits of the species so it is expected that temperature change would severely affect S. balanoides reproduction and recruitment success at its southernmost European distribution limit. According to this, the main working hypothesis is that reproductive success of S. balanoides will be higher in colder locations, in agreement with the winter cold limitation of reproduction hypothesis. Consequently, we expect the reproductive cycle, fertilization, embryo development and recruitment, to have a better performance in colder locations. In order to test the main working hypothesis, the main objectives of this thesis are as follows: 1) To study the S. balanoides reproductive success in relation to temperature, at its southernmost European distribution limit. 2) To investigate S. balanoides recruitment at its southernmost European distribution limit in relation to temperature. The study will be carried out in the Ría de Arousa, located on the west coast of Galicia (NW Iberian Peninsula). Two locations were selected for the study, Palmeira (warm station) and Cabo de Cruz (cold station). In order to prove the main hypothesis, a series of studies will be conducted to assess the key aspects of the reproductive success of the species: reproductive cycle, fertilization and embryo development. Since recruitment is one of the most important aspects governing the species distribution ranges, there is particular interest in understanding the mechanisms that rules this process. In order to test the main hypothesis, a series of experiments will be conducted: substrate selection for settlement, settlement and recruitment in the field and predation effect on settlement and recruitment.

Los efectos del cambio climático en los ecosistemas terrestres y marinos de todo el mundo son ya visibles a través de cambios en la distribución de las especies y su fenología. La zona intermareal es un sistema modelo para examinar los efectos del cambio climático, debido tanto a la rapidez de su respuesta, como al gran registro histórico existente. Un organismo intermareal rocoso ampliamente utilizado para la parametrización de las mediciones de distribución de las especies es el cirrípedo Semibalanus balanoides (Crustacea, Cirripedia). S. balanoides es un excelente organismo de estudio por ser un miembro común y de distribución muy amplia en las comunidades boreales, cuyas poblaciones son fácilmente manipuladas en el campo y para las que existe una amplia literatura sobre sus distribuciones históricas y fisiología. S. balanoides es un hermafrodita de fertilización cruzada obligada. La cópula tiene lugar a partir de noviembre hasta principios de diciembre. Después de la cópula el pene degenera y vuelve a crecer durante el verano, estando desarrollado para el siguiente noviembre. El desarrollo del pene y las gónadas en la población es altamente sincrónico, y probablemente está controlado por la luz y la temperatura. Los embriones fertilizados se incuban durante el invierno y las larvas naupli se liberan en marzo. El asentamiento y posterior reclutamiento es muy variable en la escala espacial y temporal. Dado que el límite meridional de distribución europea de S. balanoides se encuentra en Galicia, existe un interés particular en la comprensión de los mecanismos que regulan su distribución en la zona y el efecto que el cambio climático puede producir en sus poblaciones, como un modelo para entender el efecto del cambio global en la dinámica de población de las comunidades intermareales. El objetivo general de esta tesis doctoral es determinar los efectos del cambio climático en Semibalanus balanoides, como un organismo modelo de las comunidades intermareales rocosas, y sus límites biogeográficos en el noroeste de la Península Ibérica, así como para investigar los mecanismos que regulan su respuesta al clima, con el fin de predecir los efectos del cambio climático en los organismos de la costa rocosa. Se ha demostrado que las variaciones en la reproducción que dependen de la temperatura causan fluctuaciones anuales sobre los límites geográficos de la especie, por lo que se espera que el cambio de temperatura pueda afectar gravemente el éxito de la reproducción y el reclutamiento de S. balanoides en su límite sur de distribución europea. De acuerdo con esto, la principal hipótesis de trabajo es que el éxito reproductivo de S. balanoides será mayor en lugares más fríos, de acuerdo con la hipótesis de limitación de reproducción por inviernos fríos. En consecuencia, esperamos que el ciclo reproductivo, la fertilización, el desarrollo embrionario y el reclutamiento, presenten un mejor desempeño en las regiones más frías. Con el fin de probar la hipótesis principal de trabajo, los principales objetivos de esta tesis son los siguientes: 1) Estudiar el éxito reproductivo de S. balanoides en relación a la temperatura en su límite meridional de distribución europea. 2) Investigar el reclutamiento de S. balanoides en su límite sur de distribución europea en relación con la temperatura. El estudio se llevará a cabo en la Ría de Arousa, situada en la costa oeste de Galicia. Se seleccionaron dos lugares para el estudio, Palmeira (estación cálida) y Cabo de Cruz (estación fría). Con el fin de probar la hipótesis principal, se llevarán a cabo una serie de estudios para evaluar los aspectos clave del éxito reproductivo de la especie: ciclo reproductivo, la fertilización, desarrollo embrionario. Con el fin de probar la hipótesis principal respecto al reclutamiento, se llevarán a cabo una serie de experimentos: selección de sustrato para el asentamiento, asentamiento y reclutamiento en el medio y efecto de la depredación en el reclutamiento.

Os efectos do cambio climático nos ecosistemas terrestres e mariños de todo o mundo son xa visibles a través de cambios na distribución das especies e a súa fenología. A zona intermareal é un sistema modelo para examinar os efectos do cambio climático, debido tanto á rapidez da súa resposta, como ao gran rexistro histórico existente. Un organismo intermareal rocoso ampliamente utilizado para a parametrización das medicións de distribución das especies é o cirrípedo Semibalanus balanoides (Crustacea, Cirripedia). S. balanoides é un excelente organismo de estudo por ser un membro común e de distribución moi ampla nas comunidades boreales, cuxas poboacións son fácilmente manipuladas no campo e para as que existe unha ampla literatura sobre as súas distribucións históricas e fisiología. S. balanoides é un hermafrodita de fertilización cruzada obrigada. A cópula ten lugar a partir de novembro ata principios de decembro. Logo da cópula o pene degenera e volve crecer durante o verán, estando desenvolvido para o seguinte novembro. O desenvolvemento do pene e as gónadas na poboación é altamente sincrónico, e probablemente está controlado pola luz e a temperatura. Os embriones fertilizados se incuban durante o inverno e as larvas naupli libéranse en marzo. O asentamiento e posterior reclutamiento é moi variable na escala espacial e temporal. Dado que o límite meridional de distribución europea de S. balanoides atópase en Galicia, existe un interese particular na comprensión dos mecanismos que regulan a súa distribución na zona e o efecto que o cambio climático pode producir nas súas poboacións, como un modelo para entender o efecto do cambio global na dinámica de poboación das comunidades intermareales. O obxectivo xeral desta tese doctoral é determinar os efectos do cambio climático en Semibalanus balanoides, como un organismo modelo das comunidades intermareales rocosas, e os seus límites biogeográficos no noroeste da Península Ibérica, así como para investigar os mecanismos que regulan a súa resposta ao clima, co fin de predecir os efectos do cambio climático nos organismos da costa rocosa. Demostrouse que as variacións na reprodución que dependen da temperatura causan fluctuaciones anuais sobre os límites xeográficos da especie, polo que se espera que o cambio de temperatura poida afectar gravemente o éxito da reprodución e o reclutamiento de S. balanoides no seu límite sur de distribución europea. De acordo con isto, a principal hipótese de traballo é que o éxito reproductivo de S. balanoides será maior en lugares máis fríos, de acordo coa hipótese de limitación de reprodución por invernos fríos. En consecuencia, esperamos que o ciclo reproductivo, a fertilización, o desenvolvemento embrionario e o reclutamiento, presenten un mellor desempeño nas rexións máis frías. Co fin de probar a hipótese principal de traballo, os principais obxectivos desta tese son os seguintes: 1) Estudar o éxito reproductivo de S. balanoides en relación á temperatura no seu límite meridional de distribución europea. 2) Investigar o reclutamiento de S. balanoides no seu límite sur de distribución europea en relación coa temperatura. O estudo levarase a cabo en Ríaa de Arousa, situada na costa oeste de Galicia. Seleccionáronse dous lugares para o estudo, Palmeira (estación cálida) e Cabo de Cruz (estación fría). Co fin de probar a hipótese principal, levaranse a cabo unha serie de estudos para evaluar os aspectos crave do éxito reproductivo da especie: ciclo reproductivo, a fertilización, desenvolvemento embrionario. Co fin de probar a hipótese principal respecto ao reclutamiento, levaranse a cabo unha serie de experimentos: selección de sustrato para o asentamiento, asentamiento e reclutamiento no medio e efecto da depredación no reclutamiento.