Ontogenetic development and digestive functions in the long snouted seahorse

Abstract

The high demand of seahorses for aquarium trade, traditional Chinese medicine (TCM) and as souvenirs, along with the destruction and degradation of coastal habitats (seagrass beds, coral reefs and mangroves), and accidental captures, has raised many concerns about the medium-term viability of seahorse’s natural populations (Hippocampus spp.) (Lourie et al. 1999; Vincent 1996; Vincent et al. 2011; Kumaravel et al. 2012). Currently, all seahorse species are included in Appendix II of CITES (Convention on International Trade in Endangered Species) (CITES 2002), which regulates the legal import and export of seahorses, both alive and dry. The ex-situ production of seahorses has the potential to represent a valid partial alternative to individuals captured in the wild, although, for most species such activity is still a relatively new field of knowledge, which needs to implement the appropriate methodological techniques. The knowledge of morphological development and growth patterns of cultivated fishes is of fundamental importance for the optimization of the production in captivity and for the determination of the offspring quality in controlled restocking or population reinforcement programs. The initial ontogenetic development includes complex processes of cell growth and differentiation that develop on different time-scales for each species. The high mortality of newborn at early developmental stages (from 6 to 15 days after birth), mainly due to the low digestion efficiency and absorption of nutrients from the diet (Celino et al. 2012; Willardino et al. 2012; Blanco et al. 2015), represents a major bottleneck in the rearing of seahorses. The European long snouted seahorse Hippocampus guttulatus Cuvier 1829 is a recent candidate in the ornamental trade and its rearing will help in both the experimental assessment of ecological hypotheses and further development of conservational plans. Many aspects such as the effect of temperature, diet and enzymatic activities have been recently investigated; allowing to successfully breeding H. guttulatus in captivity. In spite of these studies, there is still a general lack of information on many important morphological and physiological aspects of the early development of these animals. Seahorses are species of agastric teleosts, which lack of a functional stomach (Wilson and Castro 2010). In such species, digestion takes place mainly in the intestine (Rønnestad et al. 2013), which develops during the ontogeny from a short and straight tube into a long and segmented duct. The exocrine pancreas synthesizes and secretes digestive enzymes such as proteases, glucosidases and lipases into the intestine, facilitating the process of decomposition of nutrients from the diet into easily absorbed molecules (Zambonino and Cahu 2001). The production of digestive mucosubstances in many marine teleost species is mainly related to glycoconjugates (GCs), molecular components secreted by mucins (goblet cells) throughout the digestive tract. As reported in other agastric species, the numerous goblet cells present in the oesophagus, secreting neutral, sulphated and sialylated GCs, could be considered as a morphological adaptation that replaces a functional stomach (Jaroszewska et al. 2008). Consequently, neutral GCs are probably involved in the enzymatic digestion and absorptive processes (Domeneghini 1998; Radaelli et al. 2000). Otherwise, sulphated GCs and sialic acid residues might be involved in the regulation of protein and peptide transfer.

La elevada demanda de caballitos de mar (Hippocampus spp.) para el comercio en el mercado de la acuariofilia, la Medicina Tradicional China (TCM) y como souvenirs, junto con la destrucción y degradación de los hábitats costeros (pastos marinos, arrecifes de coral y manglares), y a las capturas accidentales, han alertado sobre la viabilidad a medo-largo plazo de las poblaciones salvajes (Lourie et al. 1999; Vincent 1996; Vincent et al. 2011; Kumaravel et al. 2012). Actualmente, todas las especies de caballitos de mar están incluidas en el Apéndice II de CITES (Convención para el Comercio Internacional de Especies Amenazadas) (CITES 2002), que restringe y controla la importación y exportación legal de caballitos de mar, tanto en estado vivo, como seco. La producción ex-situ de caballitos de mar tiene la potencialidad de representar una alternativa parcial válida a la captura de individuos en el medio silvestre, aunque para la mayoría de las especies dicha actividad es todavía un campo de conocimiento relativamente novedoso, que necesita implementar las técnicas metodológicas adecuadas. El conocimiento del desarrollo morfológico y los patrones de crecimiento de los peces cultivados es de fundamental importancia para la optimización de la producción en cautividad y para la determinación de la calidad de las crías en programas de repoblación controlada o refuerzo poblacional. El desarrollo ontogenético inicial incluye procesos complejos de crecimiento y diferenciación celular que se desarrollan en diferentes escalas de tiempo para cada especie. La elevada mortalidad de los recién nacido en etapas tempranas de desarrollo (de 6 a 15 días después del nacimiento), debida principalmente a la baja eficiencia en la digestión y absorción de nutrientes de la dieta (Celino et al. 2012; Willardino et al. 2012; Blanco et al. 2015), representa un importante cuello de botella en la cría de caballitos de mar. La especie europea de caballito de mar narizón Hippocampus guttulatus Cuvier 1829 es un candidato reciente en el comercio ornamental y su cría ayudará tanto en la evaluación experimental de las hipótesis ecológicas como en el desarrollo posterior de los planes de conservación. Muchos aspectos como el efecto de la temperatura, la dieta y las actividades enzimáticas se han investigado recientemente; lo que permitió la cría en cautividad de H. guttulatus. A pesar de estos estudios, todavía hay una falta general de información sobre muchos aspectos morfológicos y fisiológicos importantes del desarrollo temprano de estos animales. Los caballitos de mar son especies de teleósteos agástricos que carecen de un estómago funcional (Wilson and Castro 2010). En tales especies, la digestión tiene lugar principalmente en el intestino (Rønnestad et al. 2013), que se desarrolla durante la ontogenia desde un tubo corto y recto a un conducto largo y segmentado. El páncreas exocrino sintetiza y secreta enzimas digestivas como proteasas, glucosidasas y lipasas en el intestino, lo que facilita el proceso de descomposición de los nutrientes de la dieta en moléculas de fácil absorción (Zambonino and Cahu 2001). La producción de mucosubstancias digestivas en muchas especies de teleósteos marinos se relaciona principalmente con glicoconjugados (GC), componentes moleculares secretados por mucinas (células caliciformes) en todo el tracto digestivo. Como se indicó en otras especies agástricas, las numerosas células caliciformes presentes en el esófago, secretan GC neutros, sulfatados y sialilados, los cuales podrían considerarse como una adaptación morfológica que reemplaza a un estómago funcional (Jaroszewska et al., 2008). En consecuencia, los GC neutros están probablemente implicados en la digestión enzimática y en los procesos de absorción (Domeneghini 1998; Radaelli et al. 2000). Por otro lado, los GCs sulfatados y residuos de ácido siálico podrían estar involucrados en la regulación de la transferencia de proteínas y péptidos.

A elevada demanda de cabaliños de mar ( Hippocampus spp.) para o comercio no mercado da acuariofilia, a Medicina Tradicional China ( TCM) e como souvenirs, xunto coa destrución e degradación dos hábitats costeiros (pastos mariños, arrecifes de coral e manglares), e ás capturas accidentais, alertaron sobre a viabilidade a medo-longo prazo das poboacións salvaxes ( Lourie et ao. 1999; Vincent 1996; Vincent et ao. 2011; Kumaravel et ao. 2012). Actualmente, todas as especies de cabaliños de mar están incluídas no Apéndice II de CITES (Convención para o Comercio Internacional de Especies Ameazadas) (CITES 2002), que restrinxe e controla a importación e exportación legal de caballitos de mar, tanto en estado vivo, como seco. A produción ex- situ de cabaliños de mar ten a potencialidade de representar unha alternativa parcial válida á captura de individuos no medio silvestre, aínda que para a maioría das especies dita actividade é aínda un campo de coñecemento relativamente novo, que necesita implementar as técnicas metodolóxicas adecuadas. O coñecemento do desenvolvemento morfológico e os patróns de crecemento dos peixes cultivados é de fundamental importancia para a optimización da produción en catividade e para a determinación da calidade das crías en programas de repoboación controlada ou reforzo poboacional. O desenvolvemento ontogenético inicial inclúe procesos complexos de crecemento e diferenciación celular que se desenvolven en diferentes escalas de tempo para cada especie. A elevada mortalidade dos recen nacido en etapas emperás de desenvolvemento (de 6 a 15 días despois do nacemento), debida principalmente á baixa eficiencia na dixestión e absorción de nutrientes da dieta ( Celino et al. 2012; Willardino et al. 2012; Branco et al. 2015), representa un importante colo de botella na cría de cabaliños de mar. A especie europea de cabaliños de mar narizón Hippocampus guttulatus Cuvier 1829 é un candidato recente no comercio ornamental e a súa cría axudará tanto na avaliación experimental das hipóteses ecolóxicas como no desenvolvemento posterior dos plans de conservación. Moitos aspectos como o efecto da temperatura, a dieta e as actividades encimáticas investigáronse recentemente; o que permitiu a cría en catividade de H. guttulatus. A pesar destes estudos, aínda hai unha falta xeral de información sobre moitos aspectos morfológicos e fisiolóxicos importantes do desenvolvemento temperán destes animais. Os caballitos de mar son especies de teleósteos agástricos que carecen dun estómago funcional (Wilson and Castro 2010). En tales especies, a dixestión ten lugar principalmente no intestino (Rønnestad et ao. 2013), que se desenvolve durante a ontogenia desde un tubo curto e recto a un conduto longo e segmentado. O páncreas exocrino sintetiza e secreta encimas dixestivas como proteasas, glucosidasas e lipasas no intestino, o que facilita o proceso de descomposición dos nutrientes da dieta en moléculas de fácil absorción (Zambonino and Cahu 2001). A produción de mucosubstancias dixestivas en moitas especies de teleósteos mariños relaciónase principalmente con glicoconjugados (GC), compoñentes moleculares secretados por mucinas (células caliciformes) en todo o tracto dixestivo. Como se indicou noutras especies agástricas, as numerosas células caliciformes presentes no esófago, secretan GC neutros, sulfatados e sialilados, os cales poderían considerarse como unha adaptación morfológica que substitúe a un estómago funcional (Jaroszewska et al., 2008). En consecuencia, os GC neutros están probablemente implicados na dixestión encimática e nos procesos de absorción (Domeneghini 1998; Radaelli et ao. 2000). Doutra banda, os GCs sulfatados e residuos de acedo siálico poderían estar involucrados na regulación da transferencia de proteínas e péptidos.